Ecophysiology of Antarctic sea-ice meiofauna

Sea ice is permeated by small brine channels, which are characterised by sub-zero temperatures and varying salinities. Despite sometimes extreme conditions a relatively diverse fauna and flora thrives within these brine channels. Stephos longipes, Paralabidocera antarctica and Drescheriella glacialis are the dominant copepod species found within Antarctic sea ice. Their life-cycle strategies are well-established, but life cycles of other meiofauna (metazoans > 50 µm) found within sea ice are little explored. Adaptation mechanisms allowing meiofauna species to survive within sea ice are largely unknown. In order to increase our knowledge of the Antarctic sea-ice meiofauna, different microhabitats of sea ice and their metazoan fauna were studied during two cruises with R/V “Polarstern” to the western Weddell Sea. The dominant sympagic copepod species found in the sub-ice layer was Ectinosoma sp., other sympagic copepod species occurring regularly were D. glacialis/racovitzai, Diarthrodes cf. lilacinus, Idomene antarctica and S. longipes. Drescheriella glacialis/racovitzai and Stephos longipes were the dominant members of the surface-layer meiofauna during late spring. Their populations consisted mainly of adults and early naupliar stages in this layer, which points to an active reproduction of these species within the surface layer. Other taxa found in the surface layer were undetermined turbellarians, the gastropod Tergipes antarcticus, a ctenophore and two amphipod species. Sampling records from the Bellingshausen Sea, the Weddell Sea, as well as from the Prydz and the Lützow-Holm Bay indicate that T. antarcticus is widely distributed in Antarctic sea ice. During this study, adults, juveniles, veliger larvae and egg clutches of T. antarcticus were found in sea ice. A thorough morphological and anatomical description of all life stages was performed and the developmental time from egg to veliger larvae was determined as being 31 days (range: 13 to 65 days) at 0 °C. The observed reproduction of D. racovitzai, Idomene antarctica and T. antarcticus within the habitat allows to assign also these species as true members of the sea-ice meiofauna. Adaptation mechanisms to changing salinities and ice formation were studied for P. antarctica, S. longipes and T. antarcticus. The haemolymph of the two copepod species is isosmotic to the medium at salinities from 25 to 45 g/kg (S. longipes) and 25 to 55 g/kg (P. antarctica). Thermal hysteresis (a non-colligative inhibition of ice growth) was found for T. antarcticus and S. longipes, but not for P. antarctica. These are the first reports of thermal hysteresis from gastropods and crustaceans, respectively. The acquisition of thermal hysteresis seems to enable S. longipes to exploit all available microhabitats within sea ice. In particular, S. longipes is found in high abundances in the surface layer, in which stronger temperature fluctuations can occur than in the lowermost centimetres of the ice. P. antarctica seems to be restricted physiologically to the lower layer. T. antarcticus was also found in the surface layer, but the importance of thermal hysteresis for habitat choice in T. antarcticus remains to be shown. Thermal hysteresis is probably also a prerequisite for the ability of S. longipes and T. antarcticus to spawn within the ice. Adaptations to low temperatures and elevated salinties on the transcriptional level were investigated for S. longipes. Two isoforms of a protein were found, which, if recombinantly expressed, confers thermal hysteresis. A high homology to a group of (putative) antifreeze proteins from a bacterium, a snow mold and several diatoms and, in contrast, no homologs in any metazoan lineage suggest that this protein was obtained through horizontal gene transfer. This seems to be a key event in the evolution of S. longipes.

Meereis ist durchzogen von kleinen Solekanälen, die durch Temperaturen unter 0 °C und variable Salzgehalte gekennzeichnet sind. Trotz teilweise extremer Bedingungen ist das Solekanalsystem von einer relativ artenreichen Flora und Fauna besiedelt. Stephos longipes, Paralabidocera antarctica und Drescheriella glacialis sind die dominanten Copepodenarten des Antarktischen Meereises. Ihre Lebenszyklen sind gut untersucht, die Lebenszyklen anderer Meereis-Meiofauna Organismen (Metazoen > 50 µm) hingegen nicht. Anpassungsmechanismen, die es Meiofauna-Organismen erlauben, im Meereis zu überleben, sind weitestgehend unbekannt. Um die Kenntnis der Antarktischen Meereis-Meiofauna zu verbessern, wurden während zweier Expeditionen mit dem Forschungsschiff „Polarstern“ in das westliche Weddellmeer verschiedene Mikrohabitate des Meereises und ihre Meiofauna untersucht. Ectinosoma sp. war die dominierende Copepodenart des Untereishabitats im späten Frühjahr. Weitere, regelmäßig vorkommende Arten waren D. glacialis/racovitzai, Diarthrodes cf. lilacinus, Idomene antarctica und S. longipes. Drescheriella glacialis/racovitzai und S. longipes dominierten in der Oberflächenschicht (engl.: surface layer). Ihre Populationen bestanden hauptsächlich aus Adulten und frühen Larvenstadien, was auf eine aktive Reproduktion dieser Arten in der Oberflächenschicht hindeutet. Andere in der Oberflächenschicht nachgewiesene Taxa sind Plathelminthen, die Nacktschnecke Tergipes antarcticus, eine Ctenophore und zwei Amphipoden. Nachweise aus dem Bellingshausen- und dem Weddellmeer, aus der Prydz- und der Lützow-Holm-Bucht weisen darauf hin, dass T. antarcticus im Antarktischen Meereis weit verbreitet ist. Im späten Winter wurden Adulte, Juvenile, Larven und Eiballen von T. antarcticus im Meereis gefunden. Eine eingehende morphologische und anatomische Beschreibung der Art wurde vorgenommen und die Entwicklungszeit vom Einzell-Stadium bis zum Schlüpfen der Veliger-Larve auf 31 Tage (Spannweite: 12 bis 65 Tage) bei 0 °C bestimmt. Die nachweisliche Reproduktion von D. racovitzai, I. antarctica und T. antarcticus im Meereis erlaubt es, auch diese Arten als echte Bestandteile der Meereis-Meiofauna einzustufen. Mechanismen der Anpassung an variierende Salzgehalte und Eisbildung wurden an T. antarcticus, P. antarctica und S. longipes studiert. Die Hämolymphe der beiden Copepodenarten ist isosmotisch zum Außenmedium bei Salzgehalten von 25 bis 45 g/kg (S. longipes) bzw. von 25 bis 55 g/kg (P. antarctica). Thermale Hysterese (die Behinderung von Eiswachstum) wurde bei T. antarcticus und S. longipes gefunden. Dies sind jeweils die ersten Nachweise von thermaler Hysterese für Gastropoden und Crustaceen. Diese physiologische Anpassung scheint es S. longipes zu ermöglichen, alle vorhandenen Habitate des Meereises zu besiedeln. Vor allem in der Oberflächenschicht des Eises, in welcher stärkere Temperaturschwankungen vorkommen können als in der Bodenschicht (engl.: bottom layer), ist S. longipes in hohen Abundanzen zu finden. P. antarctica scheint physiologisch auf die Bodenschicht beschränkt zu sein. T. antarcticus wurde ebenfalls in der Oberflächenschicht gefunden, aber die Bedeutung der nachgewiesenen thermalen Hysterese für die Habitatwahl dieser Art bleibt fraglich. Thermale Hysterese ist wahrscheinlich auch eine Voraussetzung dafür, dass S. longipes und T. antarcticus ihre Eier im Eis ablegen können. Anpassungen an niedrige Temperaturen und erhöhte Salzgehalte wurden auf Transkriptionsebene an S. longipes untersucht. Zwei Isoformen eines Proteins konnten identifiziert werden, welches rekombinant hergestellt thermale Hysterese bewirkt. In den verfügbaren Sequenzdatenbanken lassen sich keine tierischen Homologe finden. Dies und eine hohe Homologie der Proteine zu Gefrierschutzproteinen von einem Bakterium, einem Pilz und einer Meereis-Diatomee deuten darauf hin, dass das Protein durch horizontalen Gentransfer übertragen wurde. Dies scheint ein Schlüsselereignis in der Evolution von S. longipes gewesen zu sein.

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