A phylogeographic, ecological and genomic analysis of the recent range expansion of the wasp spider Argiope bruennichi
Rapid, poleward range expansions are observed for an increasing number of species in the past decades. These distributional changes are commonly attributed to global environmental change. Recent research, however, indicates that genetic adaptation might also play an important role in explaining the success of range expansions. Considering the fast pace of many range expansions, such contemporary evolutionary processes are unlikely to rely on the emergence of new mutations. Instead, standing genetic variation acts as important resource to fuel adaptation. This variation can be present in a population´s gene pool or it is introduced by secondary contact and admixture of formerly isolated genetic lineages. In the past years, ample evidence has been compiled for an association of admixture, adaptation and range expansions for numerous plant and animal species. Here, I present an analysis of the recent range expansion of the European wasp spider Argiope bruennichi. Originally, this species inhabited the Mediterranean region and warm oceanic climates in France and South-Western Germany. From around 1930 onwards, the spider started expanding its range into increasingly continental climates and can now be found as far north as Finland. This thesis aims to disentangle environmental and genetic factors, involved in the species´ range expansion. In particular, I analyze the interconnection of genetic admixture and invasion success. I approach these questions using population genetic and phylogeographic methods, morphological analyses, ecological experiments and finally whole genome- and transcriptome sequencing. In chapter one, I conduct a detailed genetic and ecological analysis of the spider´s range expansion. I base this study on a dense sampling of more than 2.000 contemporary specimens. In addition, I include about 500 historical spiders from natural history collections. I present genetic and morphological data, as well as several ecological experiments on thermal tolerance and preference and a reciprocal transplant study. My results indicate that the spider´s range expansion is associated with admixture of formerly isolated genetic lineages from around 1930 onwards. The ecological experiments indicate that invasive spider populations have simultaneously adapted to colder temperatures by shifting their thermal preference and tolerance. Like many other spider species, Argiope bruennichi has a wide ranging Palearctic distribution. In chapter two, I conduct a phylogeographic survey over the species´ whole range, from the Macaronesian islands over Europe to East Asia. Next to Argiope bruennichi, I include a second widely distributed spider species, the nursery web spider Pisaura mirabilis. The study is based on mitochondrial and nuclear genetic markers. I highlight the importance of outer-European glacial refugia for the wasp spider. I then show the effects of secondary contact in shaping the postglacial genetic structure of the two species. The analysis identifies several instances of incongruent phylogenetic patterns for mitochondrial and nuclear DNA markers, possibly due to recurrent selection on mitochondria. DNA from natural history collections provides a valuable resource to trace historical genetic changes during range expansions. For that reason, I present an analysis of DNA sequencing and microsatellite genotyping success in historical spider specimens in chapter three. In addition, I exemplarily illustrate the utility of historical specimens to trace historical genetic changes in populations. In the above chapters, I have presented evidence for admixture leading to differential adaptation in spider populations. However, the functional basis of this adaptation remains unknown. For that reason I embark towards unraveling its genomic architecture in chapter four. Initially, I generate the first available draft genome sequence of a spider species. Based on this data, I analyze genome-wide differences of native and invasive wasp spider populations across an environmental gradient. Gene regulatory evolution is a possible mechanism to provide the means for rapid contemporary adaptation to environmental stress. For this reason, I conduct a genome-wide gene expression analysis of native and invasive wasp spiders, which have been exposed to temperature stress in chapter five. I discuss the gene expression divergence between Northern and Southern European spiders in relation to the possibility of recent contemporary adaptation.
In den letzten Jahrzehnten weiten immer mehr Tier- und Pflanzenarten ihr Areal in Richtung der Pole aus. Für gewöhnlich werden diese Expansionen auf den globalen Wandel zurückgeführt. Neue Forschungsergebnisse deuten allerdings darauf hin, dass auch genetische Anpassungen einen bedeutenden Anteil am Erfolg derartiger Arealausweitungen haben. Die hohe Geschwindigkeit vieler Invasionen macht eine Beteiligung neu auftretender Mutationen an solchen, rezenten evolutionären Prozessen unwahrscheinlich. Stattdessen könnte existierende genetische Variation als eine wichtige Quelle für Anpassungen dienen. Die nötige Variation kann im Genpool einer Population bereits vorhanden sein oder durch sekundären Kontakt vormals isolierter Linien eingebracht werden. Einige Beispiele für eine Assoziation von genetischer Durchmischung, evolutionären Anpassungen und Arealausweitungen bei diversen Pflanzen- und Tierarten sind bereits bekannt. Die vorliegende Arbeit präsentiert eine Analyse der rezenten Arealausweitung der Europäischen Wespenspinne Argiope bruennichi. Ursprünglich war die Art vor allem im Mittelmeerraum und einigen warmen Regionen in Frankreich und Südwestdeutschland verbreitet. Um 1930 begann die Spinne ihr Areal in zunehmend kontinentale Klimaregionen auszuweiten und wird heute sogar in Finnland gefunden. In meiner Dissertation versuche ich sowohl Umwelteinflüsse als auch genetische Ursachen zu identifizieren, die an der Arealausweitung der Wespenspinne beteiligt sind. Im Besonderen untersuche ich die Verbindung von genetischer Durchmischung und dem Invasionserfolg. Zur Identifikation dieser Faktoren nutze ich populationsgenetische und phylogeographische Methoden, morphologische Analysen, ökologische Experimente und schließlich Gesamtgenom- und Transkriptomsequenzierungen. Im ersten Kapitel präsentiere ich eine detaillierte Untersuchung der Arealausweitung der Wespenspinne. Die Studie basiert auf einer flächendeckenden Besammlung von mehr als 2.000 rezenten Spinnen. Zusätzlich untersuche ich ca. 500 historische Proben aus naturhistorischen Museen. Neben genetischen und morphologischen Daten präsentiere ich ökologische Versuche über die Temperaturtoleranz und –präferenz sowie ein reziprokes Transplantationsexperiment. Meine Ergebnisse zeigen, dass die Arealausweitung der Spinne mit der Durchmischung genetischer Linien ungefähr seit den 1930er Jahren assoziiert ist. Die ökologischen Versuche deuten an, dass invasive Spinnenpopulationen sich über eine Verschiebung ihrer Temperaturtoleranz und -präferenz an kühlere Temperaturen angepasst haben. Argiope bruennichi ist eine weit verbreitete, paläarktische Art. In Kapitel zwei führe ich eine phylogeographische Untersuchung über das gesamte Areal der Art durch, von den Makaronesischen Inseln über Europa bis nach Ostasien. Neben Argiope bruennichi, untersuche ich eine zweite, weit verbreitete Spinnenart, die Raubspinne Pisaura mirabilis. Die Studie basiert auf mitochondrialen und nukleären Markern. Ich identifiziere mehrere, außereuropäische Glazialrefugien für Argiope bruennichi. Außerdem zeige ich die Bedeutung von sekundärem Kontakt um die postglaziale, genetische Struktur der beiden Arten zu erklären. Meine Analyse zeigt mehrere Fälle von inkongruenten phylogenetischen Mustern für mitochondriale und nukleäre Marker, möglicherweise aufgrund von wiederholter Selektion von Mitochondrien. DNA aus Naturhistorischen Sammlungen stellt eine wertvolle Ressource dar, um historische genetische Veränderungen während Arealausweitungen zu verfolgen. Aus diesem Grund präsentiere ich in Kapitel drei eine Analyse des Genotypisierungserfolges bei historischen Spinnenproben. Zusätzlich zeige ich anhand einiger Beispiele den Nutzen alter DNA, um historische, genetische Veränderungen in Populationen zu verfolgen. In den vorhergehenden Kapiteln habe ich gezeigt, dass genetische Durchmischung mit differentieller Anpassung von Spinnenpopulationen einhergeht. Allerdings bleibt die funktionelle Basis dieser Anpassungen unbekannt. Aus diesem Grund unternehme ich in Kapitel vier einen ersten Schritt, um die genetische Architektur dieser Adaptionen zu entschlüsseln. Zunächst generiere ich die bislang erste, verfügbare Rohfassung der Genomsequenz einer Spinnenart. Darauf basierend analysiere ich genomweite Sequenzunterschiede zwischen nativen und invasiven Wespenspinnenpopulationen über einen Umweltgradienten. Genregulatorische Evolution ist ein möglicher Mechanismus, um schnelle Anpassung an Umweltstress zu ermöglichen. Daher untersuche ich in Kapitel fünf genomweite Genexpressionsunterschiede nativer und invasiver Wespenspinnen, die Temperaturstress ausgesetzt waren. Ich diskutiere die Rolle von Genexpressionsdifferenzierung zwischen Nord- und Südeuropäischen Populationen im Zusammenhang mit der Möglichkeit rasanter Anpassung.
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