Mesopelagic fish communities of the tropical North Atlantic: Spatial and temporal patterns in composition and structure

Abstract

The tropical North Atlantic is a region affected by pronounced natural climate variability on multiple spatio-temporal scales, in interplay with environmental effects due to anthropogenic warming. In its eastern part, an oxygen minimum zone (OMZ) is expanding, while in addition, intensive commercial fishing effort on tuna and small pelagic fish species such as Sardinella spp. occurs; with potential consequences for the structure of pelagic communities and food webs. To be able to assess and monitor these changes, one essential aspect is to increase our current knowledge on mesopelagic fish communities and their functional ecology under different environments. The mesopelagic zone hosts huge biomass of mesopelagic fishes that vertically migrate and interact in the food web with other micronekton organisms, and, thereby, contribute importantly to global marine trophic and biogeochemical cycles. Global large-scale studies demonstrated regional variation in daytime main sound scattering layer (SSL) related to regional environmental characteristics. The accompanying regional variation in the vertical mesopelagic fish community structure and its relative contribution to ecological functioning remain, however, poorly investigated. I conducted the present thesis as part of the EU FP7-Environment project Enhancing Prediction of tropical Atlantic Climate and its Impacts (PREFACE), which aimed to improve our understanding of the functioning of the tropical Atlantic climate, its predictability, and, as part of Work Package 12 (‚Environmental and anthropogenic pressures on pelagic ecosystems and fisheries’), its impacts on pelagic ecosystems and fisheries. Within this framework, we conducted a comprehensive study on abundances, biomass, vertical distribution patterns, size distributions and community and trophic structure of mesopelagic fishes and other micronekton organisms, which were collected during two surveys in 2014 (WH375) and 2015 (WH383) in the eastern North Atlantic. Additional data included in this thesis in article 2 was collected during cruise WH373 in the Southern Sargasso Sea. The study further includes a historical dataset which we compiled from surveys conducted during the period 1966–79 by the Thünen Institute of Sea Fisheries (Fock and Czudaj 2015). The thesis is organised over a general introduction, three main chapters and a synoptic discussion. Chapter I (articles 1, 2) investigated the biogeographic composition of mesopelagic fish communities constituting sound scattering layers in three ecoregions of the tropical North Atlantic: ‘Mauritania/Cape Verde’ (ER 26), ‘Tropical and West Equatorial Atlantic’ (ER 27) and ‘Central North Atlantic’ (ER 24). Results from articles 1 and 2 confirm biogeographic variation between the three ecoregions in the taxonomic composition of daily migratory fish communities sampled in the epipelagic layer during night-time. Contrary, greater spatial uniformity in non-diel migratory fish communities sampled in SSLs at mesopelagic depths conforms with the lower variability in the biotic and abiotic environment at greater depths. Our analysis thereby supports the notion that depth occurrence and migration behaviour are important factors of biogeographic distribution patterns in mesopelagic fish species. In addition, articles 1 and 2 add detailed data regarding two poorly investigated regions in terms of mesopelagic fish community composition and hydroacoustic SSLs, i.e. the southern part of ER 26, including the OMZ, and the Southern Sargasso Sea (ER 24). Both regions are boundary zones between the tropical and the subtropical Atlantic and therefore important study regions to monitor possible future biogeographical shifts in mesopelagic fish species distributions. Our data for ER 26 and ER 27 suggest that in regions with high seasonal variability, biogeographic boundaries seasonally diverge from static lines based on mean annual oceanographic characteristics. Chapter II (articles 1–3) investigated regional variation in the functional community composition and the hydroacoustic and trophic structure of mesopelagic fishes in the tropical Atlantic. Our results from article 1 emphasise the important contribution of non-diel migratory fishes to tropical SSLs in terms of abundances and species. Because these mostly swimbladderless species remain undetected in hydroacoustic studies operating at 38 kHz, this raises an important unknown regarding their quantitative contribution to mesopelagic fish biomass and, thereby, their possible contribution to ecosystem fluxes. The increase in relative weighting of the rather large-sized myctophids L. isaacsi, L. ater, L. lineatus and L. tenuiformis, when using biomass instead of abundances in our community analyses (article 1), is further indicative of the potentially important functional roles of these large-sized species for ecosystem functioning. Hydroacoustic profiles (38 kHz) investigated in articles 1 and 2 showed strong variation in the formation, amplitude and backscattering strength of SSLs between the three ERs, as well as between eastern and western oxygen minimum zone (OMZ) stations in ER 26. This implies a concomitant regional gradient in migration amplitude of the underlying mesopelagic community, which seemed to be particularly reduced in ER 26. Based on clustering and nMDS ordination (Article 1), as well as using stable isotope analysis (Article 3), simultaneous regional differences in mesopelagic fish functional community composition and trophic structure were indicated between ER 26 and ER 27, but also between the eastern and the western OMZ region, in agreement with the observed hydroacoustic patterns. The results from these analyses overall supported the hypothesis of vertically restructured mesopelagic communities and food webs in the eastern OMZ compared to the other regions. On the one hand, community analysis indicated increased mixing between diel migrators and non-diel migrators in ER 26 compared to ER 27. On the other hand, our analysis indicated also differences in the vertical ecology of generally deeper occurring non-diel migratory and predatory members of the mesopelagic fish community in ER 26, especially in the eastern OMZ. These results are in line with an influence of upwelling conditions, while in addition, increased vertical biogeochemical gradients due to the presence of the OMZ could be partly influential, which our analysis was not able to disentangle. In Chapter III we used size-based indicators to investigate regional and temporal variability in mesopelagic fish communities of the eastern Atlantic. Article 4 presents length-weight relationships (LWRs) of 55 mesopelagic fish species with novel records for 19 species. In addition we provide rare data on ontogenetic variation in LWRs and spatial variation in relative condition in mesopelagic fishes. Whereas in the eastern OMZ the majority of analysed species showed the strongest increase in relative condition from small to large specimens, this was opposite in the northern part of the equatorial region, which suggests distinctive variability in life history patterns and/or food supply on rather small scales in these biogeographic boundary regions. In article 5 we demonstrate seasonal changes in length-frequency distributions (LFD) in the more northern located subtropical region with smaller maximum sizes and increases in younger size classes in summer compared to spring. But also in the OMZ compared to the equatorial region, larger overall abundances of smaller size classes and smaller maximum sizes were observed. These results could either be indicative of regional variation in life history patterns or alternatively, they could be related to higher oxygen demands in the OMZ region, since low-oxygen conditions favour smaller sizes due to advantageous body-mass-oxygen consumption ratios. Overall results from this regional analysis of size structure (articles 4 and 5) supported the observation of pronounced variation in mesopelagic fish community structure between the equatorial and the OMZ region identified also in articles 1 and 3. In article 5, we further we studied long-term changes in mesopelagic communities of the eastern North Atlantic between the periods 1966–79 and 2014/2015, using size-based indicators at the species (size class structure, extreme values and LFDs) and the community level (relative community LFD and biomass size distributions). Size-based indicators proved overall suitable to disentangle sampling from environmental effects; suggesting an environmental impact on mesopelagic size structure between the two investigated periods. By using a comparative approach on spatio-temporal scales and a broad suite of sampling and analysis methods, this thesis provides an integrative view of mesopelagic fish communities and their functional structure in the tropical North Atlantic under varying environmental characteristics. The study presented here gives crucial ecological insights regarding the biogeographic composition of mesopelagic SSLs under different environmental conditions (articles 1, 2), the vertical and functional community composition, hydroacoustic and trophic structure of mesopelagic fishes under different productivity and oxygen environments (articles 1–3), and regional and temporal variation in relative condition and size structure (articles 4, 5) that overall importantly increase our current understanding of mesopelagic communities in the tropical Atlantic.

Der tropische Nordatlantik ist von einer ausgeprägten natürlichen Klimavariabilität auf mehreren räumlich-zeitlichen Skalen im Zusammenspiel mit Umwelteffekten durch anthropogene Erwärmung betroffen. Im östlichen Teil breitet sich eine Sauerstoffminimumzone aus, während zusätzlich intensiver kommerzieller Fischfang auf wichtige Fischarten wie Thunfisch und kleine pelagische Fischarten wie Sardinella spp. betrieben wird; mit möglichen Folgen für die Struktur der Artengemeinschaften und Nahrungsnetze. Ein wichtiger Aspekt, um diese Veränderungen im pelagischen Ökosystem bewerten und überwachen zu können, ist, unser Wissen über mesopelagische Fischarten und ihrer funktionalen Ökologie unter verschiedenen Umweltbedingungen zu erweitern. Die mesopelagische Zone beherbergt eine große Biomasse von mesopelagischen Fischen und anderen Mikronekton-Organismen, die vertikal wandern und im Nahrungsnetz interagieren, und hierdurch wesentlich zu globalen marinen trophischen und biogeochemischen Kreisläufen beitragen. Globale Studien zeigten regionale Unterschiede in der Tiefe der Hauptschallstreuschicht bei Tag, hervorgerufen durch spezifische regionale Umweltbedingungen. Damit einhergehende Unterschiede in der vertikalen Struktur der mesopelagischen Fischgemeinschaften und ihrem jeweiligem funktionalem Ökosystembeitrag sind allerdings nur unzureichend untersucht. Ich habe die vorliegende Dissertation im Rahmen des EU FP7-Environment-Projekts “Enhancing Prediction of Tropical Atlantic Climate and its Impacts” (PREFACE) durchgeführt, welches darauf abzielte, unser Verständnis der Funktionsweise des tropischen atlantischen Klimas, unsere Vorhersagemöglichkeiten und, als Teil des Arbeitspakets 12 (‚Umwelt- und anthropogene Einflüsse auf pelagische Ökosysteme und Fischereien'), seine Auswirkungen auf pelagische Ökosysteme und Fischereien zu verbessern. In diesem Rahmen führten wir eine umfassende Studie zu Abundanzen, Biomasse, vertikalen Verteilungsmustern, Größenverteilungen, Fischgemeinschaften und der trophischen Struktur mesopelagischer Fische und anderer Mikronekton-Organismen durch, die 2014 und 2015 während zweier Forschungsfahrten gesammelt wurden. Die Studie umfasst außerdem einen historische Datensatz, der beruhend auf Expeditionen des Thünen-Instituts für Seefischerei im Zeitraum 1966–79 zusammengestellt wurde (Fock und Czudaj 2015). Die Arbeit gliedert sich in eine allgemeine Einführung, drei Hauptkapitel und eine synoptische Diskussion. Kapitel I (Artikel 1, 2) untersucht die biogeografische Zusammensetzung von mesopelagischen Fischgemeinschaften, aus welchen sich die Schallstreuschichten in drei Ökoregionen des tropischen Nordatlantiks zusammensetzen: ‘Mauretanien/Kap Verde’ (ER 26), ‘Tropischer and West-äquatorialer Atlantik’ (ER 27) and ‘Zentral-nördlicher Atlantik’ (ER 24). Die Ergebnisse aus Artikeln 1 und 2 bestätigten die biogeografischen Unterschiede zwischen den drei Ökoregionen hinsichtlich der taxonomischen Zusammensetzung der täglich wandernden Fischgemeinschaften, die nachts in der epipelagischen Schicht beprobt werden. Im Gegensatz dazu beobachteten wir eine größere räumlichen Einheitlichkeit in der biogeografischen Zusammensetzung der nicht täglich vertikal migrierenden Fischgemeinschaften in Schallstreuschichten in mesopelagischen Tiefen, welches in Einklang mit der geringeren Variabilität in der biotischen und abiotischen Umwelt steht. Unsere Analyse unterstützt hiermit die Idee, dass Tiefenvorkommen und Migrationsverhalten wichtige Faktoren biogeographischer Verbreitungsmuster bei mesopelagischen Fischarten sind. Darüber hinaus liefern Artikel 1 und 2 detaillierte Daten zu zwei bisher unzureichend untersuchten Regionen bezüglich der Zusammensetzung mesopelagischer Fischgemeinschaften und der hydroakustischen Schalstreuschichten, nämlich den südlichen Teil von ‘Mauretanien/Kap Verde’ (ER 26), einschließlich der Sauerstoffminimumzone, und die südliche Sargassosee (ER 24). Beide Regionen sind Grenzzonen zwischen dem tropischen und dem subtropischen Atlantik und daher wichtige Studienregionen, um mögliche zukünftige biogeographische Verschiebungen in mesopelagischen Fischartenverteilungen zu überwachen. Unsere Daten für ER 26 und ER 27 unterstützen die Idee, dass in Regionen mit hoher saisonaler Variabilität biogeografische Grenzen saisonal von statischen Linien abweichen, die auf mittleren jährlichen ozeanografischen Eigenschaften basieren. Kapitel II (Artikel 1–3) untersuchte regionale Unterschiede in der Zusammensetzung der funktionellen Gemeinschaft und der hydroakustischen sowie trophischen Struktur von mesopelagischen Fischgemeinschaften im tropischen Atlantik. Unsere Ergebnisse aus Artikel 1 heben nicht täglich vertikal migrierende Fische als wichtige Komponente tropischer Schallsteuschichten hervor. Da diese meist schwimmblasenlosen Arten in hydroakustischen Studien bei 38 kHz unentdeckt bleiben, wirft dies eine wichtige Unbekannte hinsichtlich ihres quantitativen Beitrags zur mesopelagischen Fischbiomasse, und damit ihres möglichen Beitrags zu Ökosystemflüssen auf. Die Zunahme der relativen Gewichtung der recht großwüchsigen Myctopidenarten L. isaacsi, L. ater, L. lineatus und L. tenuiformis bei der Verwendung von Biomasse anstatt Abundanzen als grundlegende Variable in unseren Gemeinschaftsanalysen (Artikel 1) ist ein weiterer Hinweis auf die potenziell bedeutende funktionelle Rolle großer Arten in mesopelagischen Ökosystemen. Die in Artikel 1 und 2 untersuchten hydroakustischen Profile (38 kHz) zeigten starke Unterschiede in der Zusammensetzung, der vertikalen Tiefe und der Rückstreustärke der Schallstreuschichten zwischen den drei ERs, sowie zwischen den Stationen der östlichen und westlichen Sauerstoffminimumzone (OMZ) in ER 26. Dies impliziert einen gleichzeitigen regionalen Gradienten im vertikalen Migrationsumfang der zugrunde liegenden mesopelagischen Gemeinschaft, die in ER 26 besonders reduziert zu sein schien. Basierend auf Clustering und nMDS-Ordination (Artikel 1), sowie unter Verwendung von stabiler Isotopenanalyse (Artikel 3) zeigen die Ergebnisse dieser Studien regionale Unterschiede in der Zusammensetzung der funktionellen Gemeinschaft mesopelagischer Fische und der trophischen Struktur zwischen ER 26 und ER 27, aber auch zwischen der östlichen und der westlichen Sauerstoffminimum-Region, in Übereinstimmung mit den beobachteten hydroakustischen Mustern. Die Ergebnisse dieser Analysen unterstützen insgesamt die Hypothese von vertikal umstrukturierten mesopelagischen Gemeinschaften und Nahrungsnetzen in der östlichen Sauerstoffminimumzone im Vergleich zu den anderen Regionen. Einerseits deutete die Gemeinschafts-Analyse auf eine verstärkte Vermischung zwischen täglich vertikal migrierenden und nicht täglich vertikal migrierenden Fischen in ER 26 im Vergleich zu ER 27 hin. Andererseits zeigte unsere Analyse auch Unterschiede in der vertikalen Ökologie von im Allgemeinen tiefer vorkommenden, nicht täglich vertikal migrierenden und räuberischen Mitgliedern der mesopelagischen Fischgemeinschaft in ER 26, insbesondere in der östlichen OMZ. Diese Ergebnisse stehen im Einklang mit einem Einfluss der Auftriebsbedingungen, während zusätzlich erhöhte vertikale biogeochemische Gradienten aufgrund des Vorhandenseins der Sauerstoffminimumzone teilweise einen Einfluss auf die vertikale Nahrungsverfügbarkeit haben könnten. In Kapitel III haben wir größenbasierte Indikatoren verwendet, um die regionale und zeitliche Variabilität in mesopelagischen Fischgemeinschaften des Ostatlantiks zu untersuchen. Artikel 4 präsentiert Längen-Gewichts-Beziehungen (LWRs) von 55 mesopelagischen Fischarten mit neuen Daten für 19 Arten. Zudem analysieren wir in einem selten durchgeführten Ansatz ontogenetische Variationen bei LWRs und räumliche Variationen der ‘relative condition’ bei mesopelagischen Fischen. Während in der östlichen Sauerstoffminimumzone die Mehrheit der analysierten Arten die stärkste Zunahme des ‘relatvie condition’ von kleinen zu großen Exemplaren zeigte, war dies im nördlichen Teil der Äquatorregion umgekehrt. Dies deutet auf eine ausgeprägte Variabilität in Lebenszyklen und/oder der Nahrungsversorgung auf eher kleinräumigen Skalen in diesen biogeografischen Grenzregionen hin. In Artikel 5 zeigen wir saisonale Veränderungen der Längen- Häufigkeits-Verteilungen (LFD) in der nördlich gelegenen subtropischen Region, wobei kleinere Maximalgrößen und Zunahmen an jüngeren Größenklassen im Sommer im Vergleich zum Frühjahr beobachtet wurden. Aber auch in der OMZ zeigten sich im Vergleich zur Äquatorregion größere Gesamthäufigkeiten kleinerer Größenklassen, sowie kleinere Maximalgrößen. Diese Ergebnisse könnten entweder auf regionale Unterschiede in den Lebenszyklusmustern hinweisen oder alternativ mit einem höheren Sauerstoffbedarf in der ersteren Region zusammenhängen, da sauerstoffarme Bedingungen aufgrund vorteilhafterer Körpermasse-Sauerstoffverbrauchsverhältnisse kleinere Größen begünstigen. Die Gesamtergebnisse dieser regionalen Analyse der Größenstruktur (Artikel 4 und 5) unterstützten die Beobachtung ausgeprägter Unterschiede in der Struktur mesopelagischer Fischgemeinschaften zwischen der äquatorialen und der OMZ-Region, die auch in den Artikeln 1 und 3 identifiziert wurden. Größenbasierte Indikatoren erwiesen sich insgesamt als geeignet, um die Probennahme von Umweltauswirkungen analytisch zu entkoppeln; und wiesen auf einen relevanten Einfluss der veränderten Umweltbedingungen auf die Größenstruktur mesopelagischer Fische zwischen den zwei untersuchten Perioden hin. Durch die Verwendung eines vergleichenden Ansatzes auf räumlich-zeitlichen Skalen und einer breiten Palette von Probenahme- und Analysemethoden bietet diese Arbeit eine integrative Sicht auf mesopelagische Fischgemeinschaften und ihre funktionelle Struktur im tropischen Nordatlantik unter verschiedenen Umweltbedingungen. Die hier vorgestellte Studie gibt entscheidende ökologische Einblicke in die biogeographische Zusammensetzung mesopelagischer Schalstreuschichten unter unterschiedlichen Umweltbedingungen (Artikel 1, 2), die vertikale und funktionale Zusammensetzung der Fischgemeinschaften, die hydroakustische und trophische Struktur mesopelagischer Fische unter verschiedenen Produktivitäts- und Sauerstoffumgebungen (Artikel 1– 3), sowie regionale und zeitliche Unterschiede in der ‘relative conditon’ und Größenstruktur (Artikel 4, 5), die insgesamt unser aktuelles Verständnis mesopelagischer Gemeinschaften in dieser Studienregion unter dem Einfluss von Umweltveränderungen bedeutend erweitern.