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Analysis and Simulation of Circadian Multi-Oscillator Systems in a Crassulacean Acid Metabolism Plant

Bohn, Andreas (2003)
Analysis and Simulation of Circadian Multi-Oscillator Systems in a Crassulacean Acid Metabolism Plant.
Technische Universität Darmstadt
Ph.D. Thesis, Primary publication

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Item Type: Ph.D. Thesis
Type of entry: Primary publication
Title: Analysis and Simulation of Circadian Multi-Oscillator Systems in a Crassulacean Acid Metabolism Plant
Language: English
Referees: Kaiser, Prof. Dr. Friedemann ; Drossel, Prof. Dr. Barbara
Advisors: Kaiser, Prof. Dr. Friedemann
Date: 8 September 2003
Place of Publication: Darmstadt
Date of oral examination: 14 May 2003
Abstract:

Crassulacean acid metabolism (CAM) is an adaptation of photosynthetic organisms to drought stress: improved water-use efficiency is achieved by an optimized temporal arrangement of photosynthetic subprocesses, which are driven by an endogenous pacemaker, i.e. a circadian clock. The present work deals with the hypothesis that the circadian rhythm of gas-exchange of entire leaves of the CAM plant Kalanchoë daigremontiana has to be understood as the collective signal of the population of cells in the leaf. In this multi-oscillator picture, certain features of the whole-leaf rhythm can be understood as a desynchronization of the population due to noise and synchronization due to common environmental stimuli, respectively. This hypothesis is checked by comparison of numerical simulations of uncoupled populations of two different phenomenological models of circadian rhythms to experimental data obtained from monitoring the spatio-temporal metabolic dynamics in the leaf by means of chlorophyll-fluorescence imaging. The comparison shows that the features of the whole-leaf rhythm are also exhibited by each individual cell, hence the predicted emergence of new effects at the population level cannot be confirmed. Further spatio-temporal analyses and simulations suggest that pattern formation and the appearance of synchronized clusters in the leaf are induced by spatially heterogeneous fluctuations of environmental parameters. A further focus of interest is on the analysis of multi-variate time-series of whole-leaf gas exchange. Comparison of numerical simulations based on a physiological model of CAM to experimental data suggests that circadian rhythm generation cannot be understood by considering a single pacemaker situated at the metabolic level. Rather, evidence is presented that the observable rhythms are the output of a functional network of multiple original oscillators, situated at multiple levels from gene expression to stomatal guard cells. Future work, both experimental and numerical, is proposed to address questions of pattern formation by spatial heterogeneity, as well as unraveling the network structure of circadian rhythm generation in CAM.

Alternative Abstract:
Alternative AbstractLanguage

Der Crassulaceen-Säurestoffwechsel ist eine Anpassung photosynthetischer Organismen an Trockenstress: eine verbesserte Wassernutzungseffizienz wird durch die optimierte zeitliche Abfolge von Teilprozessen der Photosynthese erzielt, die durch einen endogenen Schrittmacher, d.h. eine circadiane Uhr, dirigiert wird. Die vorliegende Arbeit untersucht die Hypothese, dass der circadiane Rhythmus des Gasaustausches ganzer Blätter der CAM-Pflanze Kalanchoë daigremontiana als das kollektive Signal der Zellpopulation im Blatt verstanden werden muss. In diesem Multioszillatoren-Bild können bestimmte Eigenschaften des Rhythmus des ganzen Blattes als eine rauschbedingte Desynchronisation der Population, bzw. als eine durch Umweltsignale induzierte Synchronisation, verstanden werden. Diese Hypothese wird überprüft durch den Vergleich von numerischen Simulationen ungekoppelter Populationen zweier unterschiedlicher phänomenologischer Modelle circadianer Rhythmen mit experimentellen Daten, die aus der Abbildung der raumzeitlichen metabolischen Dynamik im Blatt mittels Chlorophyllfluoreszenz-Bildern gewonnen werden. Der Vergleich zeigt, dass die Eigenschaften des Rhythmus des ganzen Blattes auch in jeder einzelnen Zelle vorhanden sind, so dass das vorhergesagte Auftreten zusätzlieher Effekte auf Populationsebene nicht bestätigt werden kann. Weitere raumzeitliche Datenanalysen und Simulationen zeigen, dass die Musterbildung und das Auftreten von synchronisierten Bereichen im Blatt durch räumlich heterogene Fluktuationen der Umweltparameter hervorgerufen wird. Eine weiterer Schwerpunkt ist die Analyse multivariater Zeitserien des Gasaustauschs ganzer Blätter. Der Vergleich numerischer Simulationen basierend auf einem physiologischen Modell des CAM mit experimentellen Daten, deutet darauf hin, dass die Erzeugung circadianer Rhythmen nicht durch einen einzelnen Schrittmacher auf metabolischer Ebene verstanden werden kann. Vielmehr werden Hinweise präsentiert, dass die beobachtbaren Rhythmen Ausgänge eines funktionalen Netzwerks mehrerer autonomer Oszillatoren auf mehreren Ebenen von der Genexpression bis zu stomatären Schließzellen darstellen. Es wird vorgeschlagen, dass weiterführende Arbeiten auf experimenteller wie auf numerischer Seite einerseits Fragen der Strukturbildung durch räumliche Inhomogenitäten, sowie der Netzwerkstruktur zur Erzeugung circadianer Rhythmik im CAM, ansprechen sollten.

German
URN: urn:nbn:de:tuda-tuprints-3672
Divisions: 05 Department of Physics
Date Deposited: 17 Oct 2008 09:21
Last Modified: 07 Dec 2012 11:49
URI: https://tuprints.ulb.tu-darmstadt.de/id/eprint/367
PPN:
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